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An ancient role for CYP73 monooxygenases in phenylpropanoid biosynthesis and embryophyte development.
The EMBO Journal ( IF 9.4 ) Pub Date : 2024-08-01 , DOI: 10.1038/s44318-024-00181-7
Samuel Knosp 1 , Lucie Kriegshauser 1, 2 , Kanade Tatsumi 1, 3 , Ludivine Malherbe 1 , Mathieu Erhardt 1 , Gertrud Wiedemann 4, 5 , Bénédicte Bakan 6 , Takayuki Kohchi 7 , Ralf Reski 4, 8 , Hugues Renault 1
The EMBO Journal ( IF 9.4 ) Pub Date : 2024-08-01 , DOI: 10.1038/s44318-024-00181-7
Samuel Knosp 1 , Lucie Kriegshauser 1, 2 , Kanade Tatsumi 1, 3 , Ludivine Malherbe 1 , Mathieu Erhardt 1 , Gertrud Wiedemann 4, 5 , Bénédicte Bakan 6 , Takayuki Kohchi 7 , Ralf Reski 4, 8 , Hugues Renault 1
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The phenylpropanoid pathway is one of the plant metabolic pathways most prominently linked to the transition to terrestrial life, but its evolution and early functions remain elusive. Here, we show that activity of the t-cinnamic acid 4-hydroxylase (C4H), the first plant-specific step in the pathway, emerged concomitantly with the CYP73 gene family in a common ancestor of embryophytes. Through structural studies, we identify conserved CYP73 residues, including a crucial arginine, that have supported C4H activity since the early stages of its evolution. We further demonstrate that impairing C4H function via CYP73 gene inactivation or inhibitor treatment in three bryophyte species-the moss Physcomitrium patens, the liverwort Marchantia polymorpha and the hornwort Anthoceros agrestis-consistently resulted in a shortage of phenylpropanoids and abnormal plant development. The latter could be rescued in the moss by exogenous supply of p-coumaric acid, the product of C4H. Our findings establish the emergence of the CYP73 gene family as a foundational event in the development of the plant phenylpropanoid pathway, and underscore the deep-rooted function of the C4H enzyme in embryophyte biology.
中文翻译:
CYP73 单加氧酶在苯丙素生物合成和有胚植物发育中的古老作用。
苯丙素途径是与陆地生命过渡最显着相关的植物代谢途径之一,但其进化和早期功能仍然难以捉摸。在这里,我们表明,t-肉桂酸 4-羟化酶 (C4H) 的活性(该途径中的第一个植物特异性步骤)与有胚植物共同祖先中的 CYP73 基因家族同时出现。通过结构研究,我们鉴定了保守的 CYP73 残基,包括一个关键的精氨酸,它从进化的早期阶段起就支持 C4H 活性。我们进一步证明,通过 CYP73 基因失活或抑制剂处理来损害三种苔藓植物(苔藓小立碗藓、地钱地钱和金鱼草 Anthoceros agrestis)的 C4H 功能,始终会导致苯丙素的短缺和植物发育异常。后者可以通过外源供应对香豆酸(C4H 的产物)在苔藓中得到拯救。我们的研究结果证实 CYP73 基因家族的出现是植物苯丙素途径发展的基础事件,并强调了 C4H 酶在有胚植物生物学中根深蒂固的功能。
更新日期:2024-08-01
中文翻译:
CYP73 单加氧酶在苯丙素生物合成和有胚植物发育中的古老作用。
苯丙素途径是与陆地生命过渡最显着相关的植物代谢途径之一,但其进化和早期功能仍然难以捉摸。在这里,我们表明,t-肉桂酸 4-羟化酶 (C4H) 的活性(该途径中的第一个植物特异性步骤)与有胚植物共同祖先中的 CYP73 基因家族同时出现。通过结构研究,我们鉴定了保守的 CYP73 残基,包括一个关键的精氨酸,它从进化的早期阶段起就支持 C4H 活性。我们进一步证明,通过 CYP73 基因失活或抑制剂处理来损害三种苔藓植物(苔藓小立碗藓、地钱地钱和金鱼草 Anthoceros agrestis)的 C4H 功能,始终会导致苯丙素的短缺和植物发育异常。后者可以通过外源供应对香豆酸(C4H 的产物)在苔藓中得到拯救。我们的研究结果证实 CYP73 基因家族的出现是植物苯丙素途径发展的基础事件,并强调了 C4H 酶在有胚植物生物学中根深蒂固的功能。